Reach Us +44-1477412632
All submissions of the EM system will be redirected to Online Manuscript Submission System. Authors are requested to submit articles directly to Online Manuscript Submission System of respective journal.

The existence of Flavobacterium spp. at rainbow trout (Oncorhynchus mykiss, Walbaum, 1792) hatcheries in Caglarca village, Mersin-Turkey

Sevgi Yildirim, Selmin Özer*

Mersin Üniversitesi Su Ürünleri Fakültesi, Mersin

Corresponding Author:
Selmin ÖZER
Mersin Üniversitesi Su Ürünleri Fakültesi
Yetistiricilik Bölümü, Yenisehir Kampüsü
33169 Mersin -TÜRKIYE
Tel: (+90 533) 413 68 93
Fax: (+90 324) 341 30 25
E-mail: [email protected]
 
Visit for more related articles at Journal of FisheriesSciences.com

Abstract

The aim of this study was to examine the existence of the Flavobacterium spp. at two different rainbow trout farm hatcheries in Caglarca village, Mersin, between December 2006 and April 2007. For this goal samples were collected from milt, ovarian fluid, and all phases from egg till 3 months old fries and from the water used in both farms. In consequence of disease outbreak at the II. farm, 30–40 days after fry started feeding, mortality occured as high as 50 %. Clinical signs at fries were observed as dark coloration of the skin, exophthalmia, erosions on dorsal and caudal fins, lethargy, swimming close to the water surface, weakness and loss of appetite. As autopsy signs anaemia and haemorrhage on gills and liver, and splenomegali were observed. Totally 347 samples, including 77 water and 270 fish samples taken from the hatcheries, were examined. Flavobacterium spp. were isolated and identified using conventional culture methods. 141 (33.71%) Flavobacterium spp. have been isolated from 117 samples. 46 Flavobacterium spp. were isolated from 39 (50.64%) water samples and 95 from 78 (28.88%) fish samples. Off the total isolates 76 (42.93%) were identified as F. aquatile, 30 (16.94%) as F. columnare, 20 (11.29%) as F. branchiophilum, 12 (6.77%) as F. johnsoniae and 3 (1.69%) as F. saccarophilum. Antimicrobial susceptibility test was carried out by agar disc diffusion method. In according to antimicrobial susceptibility test, Flavobacterium spp. strains were sensitive to gentamicin, streptomycin, neomycin, sulphamethoxazoletrimethoprim, oxytetracycline, ofloxacin, clindamycin, amoxycilin/clavulinic acid, and resistant to erythromycine, penicillin and vancomycin, respectively.

Keywords

Flavobacterium spp., Rainbow trout (Oncorhynchus mykiss), Antimicrobial susceptibility

Giriş

Mersin ilinde farklı kapasitelerde 40’tan fazla Gökkuşağı alabalığı (Oncorhynchus mykiss, Walbaum, 1792) işletmesi bulunmaktadır (TKB Mersin Tarım İl Müdürlüğü, 2006, yayınlanmamış veri). İşletmelere göre değişmekle birlikte, anaç sağımları genellikle hava sıcaklıklarının düştüğü Aralık ayı içinde başlamaktadır. Bazı işletmelerden edinilen bilgiye göre, yem almaya başladıktan 30-40 gün sonra yavrularda yoğun ölümler meydana gelmekte, üretimdeki kayıpların çoğunluğu bu aşamada gerçekleşmektedir.

Kitap bilgileri (Austin ve Austin, 1993, Baur ve Rapp, 2003, Holt ve ark., 1993, Wakabayashi, 1993) ve dünyanın birçok ülkesinde yapılmış olan araştırmalar (Austin, 1992, Bernardet ve ark., 1988, Bernardet, 1989, Bustos ve ark., 1995, İspir ve ark., 2004, Korun ve Timur, 2001, Lorenzen, 1991, Madsen ve ark., 2005) bu aşamadaki yavru ölümlerinin en büyük nedeni olarak Flavobacterium türlerini göstermektedir. Balıkların normal mikroflorasında, toprak, tatlı su ve denizel ortamda yer alan bu etkenler, bakım, besleme ve çevresel koşullardaki olumsuzluklar neticesinde balıklarda hastalık oluşturabilmektedir (Austin ve Austin, 1993, Holt ve ark., 1993, Suomalainen ve ark., 2005).

Bugüne kadar çeşitli balık türlerinde birçok Flavobacterium türü balıklarda hastalık etkeni olarak bildirilmiştir (Alvarado ve ark., 1989, Bader ve ark., 2003, Basson ve ark., 2007, Decostere ve ark., 1998, Holt ve ark., 1993, Lehmann ve ark., 1991, Thomas-Jinu ve Goodwin, 2004). Bu etkenlerden Flavobacterium psychrophilum (Cytophaga psychrophila) ‘gökkuşağı alabalığı yavru hastalığı’, ‘bakteriyel soğuk su hastalığı’ ya da ‘pedünkül hastalığı’ olarak bilinen hastalıkları; F. columnare (C. columnaris) ‘kolumnaris hastalığı’ ya da ‘eyer hastalığı’; F. branchiophilum ‘bakteriyel solungaç hastalığı’ ve F. maritimus ‘tuzlusu kolumnarisi hastalığına sebep olmaktadır (Austin ve Austin, 1993, Holt ve ark., 1993, Wakabayashi, 1993). Ayrıca F. hydatis (C. aquatilis), F. Succinicans (C. succinicans) (Bernardet ve ark., 1996) ve F. johnsoniae (C. johnsonae) (Basson ve ark., 2007, Bernardet ve ark., 1996, Flemming ve ark., 2007) türleri de hasta balıklardan izole edilmiştir.

Bu araştırmanın amacı Mersin İli Çağlarca Köyü’nde faaliyet gösteren iki farklı Gökkuşağı alabalığı işletmesinde sağımdan başlayarak yavrular 3 aylık oluncaya kadar tüm gelişim basamaklarında ve işletmelerde kullanılan sulardan örnekler alarak meydana gelen yavru ölümlerinin etiyolojik nedenini ortaya çıkarmak ve izolatların antibakteriyel duyarlılıklarının tespit edilmesidir.

Materyal ve Metot

Su, yumurta ve yavru örnekleri

Mersin ili Çağlarca Köyü’nde faaliyet gösteren iki farklı Gökkuşağı alabalık işletmesinden Aralık 2006 ila Mayıs 2007 tarihleri arasında, hijyen kurallarına ve soğuk zincire uygun olarak alınan su ve balık örnekleri fakültemiz laboratuarına getirilerek aynı gün içinde incelemeye alınmıştır. Örnek alımına anaç balıkların sağımıyla birlikte başlanarak, 15 günlük peryotlar halinde yavrular 3 aylık oluncaya kadar devam edilmiştir. İşletmelere giren su, anaç havuzu suyu, kuluçka dolabına giren su, yavru havuzu suyu ve işletmeden çıkan sudan steril şişelere birer litre örnek alınmıştır. I. işletmeden 36, II. işletmeden 41 örnek olmak üzere toplam 77 adet su örneği incelenmiştir (Tablo 1).

Genel olarak “balık örneği” olarak ifade ettiğimiz sperma, ovaryum sıvısı, yumurta, döllenmiş yumurta, gözlenmiş yumurta, keseli yavru ve yem almaya başlayan yavrulardan örnekler alınmıştır. 2-3 adet erkek anaçtan 1 ml’lik sperma örneği, dişilerden ovaryum sıvısı ve yumurta örnekleri anaçların sağımı esnasında temin edilmiştir. Her örnekleme için yumurta, döllenmiş yumurta, gözlenmiş yumurta ve yavrulardan en az 20’şer adet alınmıştır. Yavru örnekleri hariç, diğer balık örneklerinin yarısı aşağıda belirtildiği gibi dezenfekte edildikten sonra incelemeye alınmıştır. I. işletmeden 124 ve II. işletmeden 146 olmak üzere toplam 270 adet balık örneği incelenmiştir (Tablo 2).

Referans suşlar

Referans suş olarak Flavobacterium columnare (Gökkuşağı alabalığı izolatı, Kotterba, G., 2006) kullanılmıştır.

Yumurta ve keseli yavru örneklerinin dezenfeksiyonu

Yumurta, döllenmiş yumurta, gözlenmiş yumurta ve keseli yavru örneklerinin yarısı dezenfekte edilmeden işleme alınırken, diğer yarısı 400 ppm povidin/iodin solüsyonunun 15 dakika süreyle uygulanması ile dezenfekte edilmiştir (Brown ve ark., 1997, Rogers ve Chapman, 1990). Dezenfekte edilen örnekler 3 kez steril distile su ile yıkanmıştır (Brown ve ark., 1997).

Bakteri izolasyonu ve identifikasyonu

Yumurta ile keseli yavrulardan, yem alan yavruların iç organlarından (karaciğer, böbrek) direkt olarak ve su örneklerinin 0,5 ml’si Tryptone yeast extract salts agara (TYES-A) ekilerek 17°C’de 5-10 gün inkübasyona bırakılmıştır. Sarı renkli koloniler seçilerek TYES-A’a subkültürleri yapılmış ve 17°C’de 5-10 gün inkübe edilmiştir. İzolatların identifikasyonlarında Gram boyama, katalaz, oksidaz, hareket, fleksirubin, 30oC’de üreme, % 2 tuzlulukta üreme, nişasta hidrolizi, indol, jelatin hidrolizasyonu, hidrojen sülfür oluşumu, glukoz ve laktoz parçalanması, glikozun oksidasyon-fermentasyon metabolizması (O/F) ve hemoliz testleri uygulanmıştır. İnkübasyon 17°C’de 5-30 gün olarak gerçekleştirilmiştir (Austin ve Austin, 1993, Brown ve ark., 1997, Holt ve ark., 2000, Dalsgaard ve Madsen, 2000, Madsen ve ark., 2005, Wiklund ve ark., 1994).

Antibakteriyel duyarlılık testi

Antibakteriyel duyarlılık testleri disk difüzyon yöntemine göre Müller-Hinton agarda yapılmıştır (Woodland, 2004). Gentamisin (GM, 10 μg), streptomisin (S, 10 μg), neomisin (N, 30 μg), sulfametoksazol-trimetoprim (SXT, 1.25-23.75 μg), eritromisin (E, 15 μg), amoksisilin/klavulinik asit (AmC, 30 μg), klindamisin (CC, 2 μg), ofloksasin (OFX, 5 μg), oksitetrasiklin (T, 30 μg), penisilin (P, 10 μg) ve vankomisin (Va, 30 μg) (OXOID) diskleri kullanılarak 17°C’de 5-10 gün inkübe edilmiştir.

Bulgular ve Tartışma

Hastalık bulguları

II. İşletmede yavrular yem almaya başladıktan 30-40 gün sonra ölümler görülmeye başlanmış ve 3 hafta kadar süren salgında yavruların % 50’den fazlası ölmüştür. Hasta ve ölen balıklarda renkte kararma, sırt yüzgecinde erozyon, gözlerde eksoftalmus (Şekil 1 ve 2), solungaçta ve karaciğerde solgunluk, karaciğerde yer yer kanamalar ve dalakta büyüme saptanmıştır (Şekil 3).

Bakteri bulguları

TYES-A üzerinde üreyen sarı renkli ve Gram negatif karakter gösteren kolonilerin identifikasyonu amacıyla uygulanmış olan fenotipik ve biyokimyasal testlerin sonuçları tablo 3’te yer almaktadır. Bu verilere göre, her iki işletmenin kuluçkahanesinden alınan toplam 347 adet örneğin 117’sinde (% 33.71) 141 adet Flavobacterium spp. izole edilmiştir.

Bu izolatların 45’i (% 31.91) I. işletmede ve 96’sı (% 68.08) II. işletmede saptanmıştır. Toplam izolatın 76’sı (% 42.93) F. aquatile, 30’u (% 16.94) F. columnare, 20’si (% 11.29) F. branchiophilum, 12’si (% 6.77) F. johnsoniae ve 3’ü (% 1.69) de F. saccarophilum olarak belirlenmiştir. Toplam 77 adet su örneğinin 39’unda (% 50.64) toplam 46 ve 270 adet balık örneğinin 78’inde (% 28.88) toplam 95 adet Flavobacterium spp. izole edilmiştir.

Su örneklerinden izole edilen etkenlerin 27’si (% 58.69) F. aquatile, 11’i (% 23.91) F. Columnare, 4’ü (% 8.69) F. branchiophilum, 3’ü (% 6.52) F. johnsoniae ve 1’i (% 2.17) de F. Saccarophilum olarak ayırt edilmiştir.

Balık örneklerinden izole edilen etkenlerin 49’u (% 51.57) F. aquatile, 19’u (% 20) F. columnare, 16’si (% 16.84) F. branchiophilum, 9’u (% 9.47) F. johnsoniae ve 2’i (% 2.10) de F. saccarophilum olarak belirlenmiştir.

I. işletmede incelenen 36 adet su ve 124 adet balık örneği olmak üzere toplam 160 adet örneğin 36’sında toplam 45 adet Flavobacterium spp. izole edilmiştir. F. aquatile 35 (% 77.77), F. johnsoniae 6 (% 13.33) ve F. branchiophilum 4 (% 8.88) adet bulunmuştur. Bu izolatların 17’si 15 adet (% 41.66) su örneğinden (Tablo 4), 28’i de 21 adet (% 16.93) balık örneğinden elde edilmiştir (Tablo 5).

II. işletmeye ait 41 su ve 146 adet balık örneği çalışılmıştır. Bu işletmede 95 adet Flavobacterium spp. 81 adet (% 55.47) örnekten izole edilmiştir. Bu izolatların 41’i (% 43.15) F. aquatile, 30’u F. columnare (% 31.57), 16’sı F. branchiophilum (% 16.84), 6’sı (% 6.31) F. johnsoniae ve 3’ü (% 3.15) F. saccarophilum olarak identifiye edilmiştir. Bu izolatlerın 29’u (% 30.2) 24 adet (% 58.53) su örneğinden (Tablo 6) ve 67’si (% 69.79) 57 adet (% 39.04) balık örneğinden (Tablo 7) elde edilmiştir.

Flavobacterium spp. izolatlarının antibakteriyel duyarlılıkları

I. işletmede saptanan Flavobacterium spp. izolatlarından 20’si, II. işletmedeki izolatlardan da 37’sinin antibakteriyel duyarlılığına bakılmıştır. I. işletmede incelenen izolatların tamamının eritromisin, neomisin, penisilin ve vankomisin’e dirençli olduğu görülmüştür. Bu izolatlardan 7’sinin (% 35) oksitetrasiklin’e, 6’sının (% 30) gentamisin ve streptomisin’e, 5’inin (% 25) klindamisin’e, 3’ünün (% 15) sulfametoksazoltrimetoprim’e ve 2’sinin (% 10) amoksisilin/ klavulinik asit ve ofloksasin’e duyarlı oldukları saptanmıştır (Tablo 8).

II. işletmede izole edilen 37 adet Flavobacterium spp.’nin antibakteriyel duyarlılıkları, sırasıyla ofloksasin (% 48.6), klindamisin (% 37.8), gentamisin (% 35.1), oksitetrasiklin (% 29.7), neomisin (% 24,3), streptomisin (% 16.2), sulfametoksazol-trimetoprim (% 16.2), amoksisilin/ klavulinik asit (% 13.5), vankomisin (% 10.8), eritromisin (% 10.8) ve penisilin (% 8.1) olarak belirlenmiştir (Tablo 9).

Gökkuşağı alabalığı yavrularında renkte kararma, gözlerde eksoftalmus, solungaçta ve karaciğerde solgunluk, karaciğerde kanamalar, dalakta büyüme ve % 70’lere varan ölümler öncelikle Flavobacterium psychrophilum’u akla getirmektedir (Austin, 1992, Bustos ve ark., 1995, Lorenzen ve ark., 1991, Toranzo ve Barja, 1993, Wiklund ve ark., 1994). Ülkemizde yapılmış olan araştırmalar da benzer bulguları göstermektedir (Balta, 1997, Diler ve Altun, 2003, İspir ve ark., 2004, Timur ve ark., 2004). Ancak bu araştırma kapsamında ne su ne de balık örneklerinde F. psychrophilum saptanamamıştır. II. işletmede, yem almaya başladıktan 30–40 gün sonra belirtilen hastalık bulguları yanısıra yavru balıkların sırt yüzgeçlerinin aşınarak “eyer” şeklini aldığı da görülmüştür (Şekil 1 ve 2). Bu semptomlarla seyreden hastalığın etkeninin Flavobacterium columnare olduğu birçok kaynakta yer almaktadır (Austin ve Austin, 1993, Bernardet, 1989, Farmer, 2004, Figueiredo ve ark., 2005, Wakabayashi, 1993). Kolumnaris hastalığı %100’lere varan ölümlerle seyredebilmektedir (Austin ve Austin, 1993, Bernardet, 1989, Suomalainen ve ark., 2005, Wakabayashi, 1993). Birbirine yakın iki işletmede yürütülen bu araştırmada F. columnare sadece II. işletmenin su ve balık örneklerinde izole edilmiştir. Saptanmış olan bulguların desteği ile II. işletmedeki yavru balıklarda meydana gelen % 50 oranındaki kayıpların kolumnaris hastalığı nedeniyle oluştuğu anlaşılmaktadır. Ancak, kolumnaris hastalığının daha çok dış belirtilerle seyretmesi, diğer klinik ve otopsi bulgularının varlığı, su sıcaklığının düşüklüğü ve diğer bazı balık patojenlerinin de saptanmış olması miks bir infeksiyon olasılığını da akla getirmektedir. Nitekim, bu araştırmaya paralel yürütülen diğer bir çalışmada aynı balık ve su örneklerinden birçok Gram negatif basilin de saptandığı bildirilmiştir (Özer ve ark., 2008).

Flavobacterium columnare’nin 13ºC’nin altında nadiren hastalığa neden olduğu, 18- 22ºC’lerde salgınlara yol açtığı bildirilmiştir (Austin ve Austin, 1993, Baur ve Rapp, 2003, Suomalainen ve ark., 2005, Wakabayashi, 1993). Bu çalışmaya paralel yürütülen diğer araştırmada salgının görüldüğü süreçte su sıcaklığı 11ºC civarında ölçülmüştür (Özer ve ark., 2008). Salgının meydana geldiği işletmede yavru havuzlarının üstünün açık olması nedeniyle yavruların güneş ışınlarıyla direkt temasta oldukları saptanmıştır. Baur ve Rapp (2003) kuluçkahaneden havuzlara ya da göllere alınan yavrularda güçlü güneş ışınları sebebiyle balıkların gölge bulmaya çalışmalarının stres yaratarak hastalığın ortaya çıkmasına neden olduğunu bildirmişlerdir. Su sıcaklığı her ne kadar düşük olsa da, Mersin’in Nisan ayındaki yoğun güneşi altında yavruların strese maruz kaldıkları düşünülmektedir.

Bu çalışmada su (Tablo 4 ve 6) ve balık örneklerinden (Tablo 5 ve 7) izole edilmiş olan Flavobacterium türleri bugüne kadar çeşitli balık türlerinde saptandığı bildirilen Flavobacterium türleri içinde yer almaktadır (Austin ve Austin, 1993, Bernardet ve ark., 1996, Holt ve ark., 1993). Flavobacterium spp. izolatlarının yumurta örnekleri hariç, tüm örneklerde, tüm gelişim basamaklarında var oldukları görülmektedir (Tablo 5 ve 7). Bazı izolatlar ovaryum sıvısında ve/veya spermada bulunmuştur, ancak yumurtada saptanamamış olmaları anaçlardan yumurtaya bulaşmanın olmadığını, bulaşmanın dışarıdan su aracılığı ile gerçekleştiğini düşündürtmektedir. Gelişim basamaklarına göre balık örnekleri Flavobacterium spp. varlığı yönünden incelendiğinde (Tablo 5 ve 7) yem alan yavrulardaki sayısal artış belirgin olarak dikkati çekmektedir. Flavobacterium spp.’nin balıkların normal bağırsak mikroflorası içinde yer alması, sindirimin başlaması ile birlikte etkenlerin sayıca çoğalması bu artışın nedenini açıklamaktadır. Ayrıca çalışmanın tabloları incelendiğinde en cok F. aquatile’ye rastlanıldığı görülmektedir.

Yumurta, gözlenmiş yumurta ve keseli yavrulara povidin/iodin solüsyonu ile uygulanmış olan dezenfeksiyonun Flavobacterium türlerini öldürmede etkisiz kaldığı görülmektedir (Tablo 5 ve 7).

Bernardet (1989), F. columnare izolatlarının streptomisin, tetrasiklin, eritromisin ve novobiosine duyarlı, gentamisin, neomisin, trimetoprime dirençli oldukları bildirilmiştir. Decostere ve ark. (1998) da bu etkenin eritromisin, oksitetrasiklin ve streptomisine duyarlı, sulfametoksazol ve neomisine dirençli olduklarını belirtmişlerdir. Araştırma bulgularımıza göre en duyarlı antibakteriyel ilaçların klindamisin, gentamisin, ofloksasin, oksitetrasiklin olduğu, eritromisin, penisilin, vankomisin ve amoksisiline direncin ise çok yüksek olduğu görülmektedir (Tablo 8 ve 9). Bu araştırmanın antimikrobiyel duyarlılık test sonuçları (Tablo 8 ve 9) Flavobacterium spp.’nin genel olarak tüm antibakteriyel ilaçlara karşı yüksek bir dirençlilik geliştirdiklerini ortaya koymuştur. Antibakteriyel direncin en duyarlı antibakteriyel ilaçta bile % 50’nin üzerinde olması, yanlış ve gereksiz antibakteriyel ilaç kullanımları neticesinde dirençli bakteri suşlarının geliştiğini, hastalık çıkması durumunda sağaltımda zorluklar yaşanabileceğini göstermektedir. Antibakteriyel direncin çok yüksek olması nedeniyle epizootiğin görüldüğü işletmeye herhangi bir ilaç önerilememiştir.

Sonuç

Yapılmış olan bu proje sonuçları değerlendirildiğinde, anaçların sağımları esnasında yumurta ve spermaya gaita bulaşmasının önüne geçilmesi, ölü yumurtaların sağlamlardan ayrılması, uygun bakım ve besleme koşullarının sağlanması, yavru havuzlarının gölgeliklerle güneşten korunması, yeterli ve temiz suyun sağlanması, gereksiz, uygun olmayan ve yanlış ilaç kullanımlarının önüne geçilmesi için sağaltıma geçmeden önce antibakteriyel duyarlılık testinin yapılması hastalık ve ölümden meydana gelen kayıpların önüne geçilmesi için önemli olduğu anlaşılmaktadır. Proje kapsamında elde edilmiş olan bu izolatların patojenite ve virulans denemelerinin yapılması, klasik yöntemlerle identifikasyonların uzun zaman alması nedeniyle polimeraz zincir reaksiyonu gibi moleküler tekniklerin bu projenin devamında uygulanması yararlı olacaktır.

Teşekkür

Friedrich-Loeffler Enstitüsü, Almanya’dan Dr. Günter Kotterba’ya Flavobacterium columnare referans suşu ve Åbo Akademi Universitesi, Finlandiya’dan Assoc. Prof. Dr. Tom Wiklund’a bilimsel desteği için teşekkürü bir borç bilirim.

References

Alvarado, V., Stanislavski, D., Boehm, K. H., Schlotfeldt, H. J., (1989). First isolation of Flexibactercolumnaris in eel (Anguilla anguilla) in Northwest Germany (Lower Saxony), Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 9(4): 96-97.

Austin, B., (1992). The recovery of Cytophagapychrophila from two cases of rainbow trout (Oncorhynchusmykiss, Walbaum) fry Journal of FisheriesSciences.com YıldırımveÖzer, 4(1): 112-122 (2010) Journal abbreviation: J FisheriesSciences.com 121 sendrome in the U. K., Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 12(6): 207-208.

Austin, B., Austin, D. A., (1993). Bacterial Fish Pathogens, Ellis, Horwood Limited, London. ISBN 971-8709-05-3.

Bader, J. A., Shoemaker, C. A., Klesius, P. H., (2003). Rapid detection of columnaris disease in channel catfish (Ictaluruspunctatus) with a new species-specific 16-S rRNA gene-based PCR primer for Flavobacteriumcolumnare, Journal of Microbiological Methods, 52(2): 209-220. doi:10.1016/S0167-7012(02)00208-7

Balta, F., (1997). Kültürüyapılanalabalıklarda (Oncorhynchusmykiss) görülenFlexibacterpsychrophilaenfeksiyonu, IX. Ulusal Su ÜrünleriSempozyumu, 17-19 Eylül 1997, Eğirdir/Isparta, 641-648.

Basson, A., Flemming, L. A., Chenia, H. Y., (2007). Evaluation of adherence, hydrophobicity, aggregation and biofilm development of Flavobacteriumjohnsoniaelike isolates, Microbial Ecology, Springer Science&Business Media, LLC. doi:10.1007/s00248-007-9245-y

Baur, W. H., Rapp, J., (2003). GesundeFische, Blackwell Verlag GmbH, Berlin. ISBN 3- 8263-3402-7

Bernardet, J. F., Baudin-Laurencin, F., Tixerany, G., (1988). First identification of Cytophagapsychrophila in France, Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 8(5): 104-105.

Bernardet, J. F., (1989). Flexibactercolumnaris: first description in France and comparison with bacterial strains from other origins, Diseases of Aquatic Organisms, 6: 37-44. doi:10.3354/dao006037

Bernardet, J. F., Segers, P., Vancanneyt, M., Berthe, F., Kersters, K., Vandamme, P., (1996). Cutting a gordian knot: emended classification and description of the genus Flavobacterium, emended description of the family Flavobacteriaceae, and proposal of Flavobacteriumhydatis nom. nov. (Basonym, CytophagaaquatilisStrohl and Tait 1978), International Journal of Systematic Bacteriology, 46(1): 128–148. doi:10.1099/00207713-46-1-128.

Brown, L. L., Cox, W. T., Levine, R. P., (1997). Evidence that the causal agent of bacterial cold-water disease Flavobacteriumpsychrophilum is transmitted with in salmonid eggs, Diseases of Aquatic Organisms, 29: 213-218. doi:10.3354/dao029213

Bustos, P. A., Calbuyahue, J., Montana, J., Opazo, B., Entrala, P., Solervicens, R., (1995). First isolation of Flexibacterpsychrophilus, as causative agent of rainbow trout fry sendrome (RTFS), producing rainbow trout mortality in Chile, Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 15(5): 162-164.

Decostere, A., Haesebrouck, F., Devriese, L. A., (1998). Characterization of four Flavobacteriumcolumnare (Flexibactercolumnaris) strains isolated from tropical fish, Veterinary Microbiology, 62: 35-45. doi:10.1016/S0378-1135(98)00196-5

Diler, Ö., Altun, S., (2003). KültürüyapılangökkuşağıalabalığındanizoleedilenFlavobacteriumpsychrophilum’unfenotipikkarakterleri, SüleymanDemirelÜniversitesi Fen BilimleriEnstitüsüDergisi, 7: 1-8.

Farmer, B. D. (2004). Improved methods for the isolation and characterizatıon of Flavobacteriumcolumnare, Master Thesis, Northwestern State University, Louisiana, USA.

Figueiredo, H. C. P., Klesius, P. H., Arias, C. R., Evans, J., Shoemaker, C. A., Pereira J., D. J. and Peixoto, M. T. D. 2005. Isolation and characterization of strains of Flavobacteriumcolumnare from Brazil, Journal of Fish Diseases, 28: 199-204. doi: 10.1111/j.1365-2761.2005.00616

Flemming, L., Rawlings, D. Chenia, H., (2007). Phenotypic and molecular characterisation of fish-borne Flavobacteriumjohnsoniae-like isolates from aquaculture systems in South Africa, Research in Microbiology, 158: 18-30. doi: 10.1016/j.resmic.2006.09.001.

Holt, R. A., Rohovec, J. S., Fryer, J. L., (1993). Bacterial cold-water disease, in Inglis et al., Eds, Bacterial Diseases of Fish, Blackwell Scientific Publications 3-22, Oxford, UK. ISBN: 978-0-632-03497-0.

Holt, J. G., Krieg, N. R., Sneath, P. H. A., Staley, J. T., William, S. T., (2000). Bergey’s Manual Journal of FisheriesSciences.com YıldırımveÖzer, 4(1): 112-122 (2010) Journal abbreviation: J FisheriesSciences.com 122 of Determinative Bacteriology, 9th Ed., Lippincott Williams & Wilkins, Philadelphia. ISBN 0-683-00603-7.

İspir, Ü., Şeker, E., Sağlam, N., Dörücü, M., (2004). DoğuAnadoluBölgesi’ndebazıGökkuşağıalabalığı (Oncorhynchusmykiss) işletmelerindegörülenFlavobacteriumpsychrophilumenfeksiyonununaraştırılması, FıratÜniversitesi Fen veMühendislikBilimleriDergisi, 16(4): 718-724.

Korun, J., Timur, G., (2001). Gökkuşağıalabalığında FMS üzerinebirçalışma, İstanbul Üniversitesi Su ÜrünleriDergisi, 12: 15-30.

Lehmann, J., Mock, D., Stürenbreg, F.-J., Bernardet, J. F., (1991). First isolation of Cytophagapsychrophila from a systemic disease in eel and cyprinids, Diseases of Aquatic Organisms, 10: 217-220. doi:10.3354/dao010217

Lorenzen, E., Dalsgaard, L., From, J., Hansen, E. M., I,HФrlyck, V., Korsholm,H., Mellergaard, S., Olesen, N.J., (1991). Preliminary investigastions of fry mortality syndrome in rainbow trout, Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 11(2): 77- 79.

Madsen, L., Møller, J. D., Dalsgaard, I., (2005). Flavobacteriumpsychrophilum in rainbow trout, Oncorhynchusmykiss (Walbaum), hatcheries: studies on broodstock, eggs, fry and environment, Journal of Fish Diseases, 28(1): 39-47. doi:10.1111/j.1365-2761.2004.00598

Özer, S., Demirel, M., Us, M., Yıldırım, S. (2008). Mersin iliÇağlarcaköyü’ndekigökkuşağıalabalığı (Oncorhynchusmykiss, Walbaum) kuluçkahanelerininmikrobiyalflorası, Journal of Fisheries Sciences.com, 2(3): 261-271. doi:10.3153/jfscom.mug.200713.

Rogers, R., Chapman, P. F., (1990). Variation in iodine concentration during water hardening of salmonid eggs, Proceedings of the 41st Annual Northwest Fish Culture Conference, Fish Culture, Department of Fish and Game Boise, Idaho, 120-129.

Suomalainen, L. R., Tiirola, M. A., Valtonen, E. T., (2005). Influence of rearing conditions on Flavobacteriumcolumnare infection of rainbow trout, Oncorhynchusmykiss (Walbaum), Journal of Fish Diseases, 28: 271-277. doi:10.1111/j.1365-2761.2005.00631

Thomas-Jinu, S., Goodwin, A. E., (2004). Acute columnaris infection in channel catfish, Ictaluruspunctatus (Rafinesque): Efficacy of practical treatments for warmwater aquaculture ponds, Journal of Fish Diseases, 27: 23-28. doi:10.1046/j.1365-2761.2003.00504

Timur, G., Timur, M., Korun, J., (2004). Türkiye’debiralabalık (Oncorhynchusmykiss) kuluçkahanesindeFlavobacteriumpsychrophilumenfeksiyonunçıkışıüzerinebirçalışma, İstanbul Üniversitesi Su ÜrünleriFakültesiDergisi, 17: 21-27.

Toranzo, A. E., Barja, L. J., (1993). Fry Mortality Syndrome (FMS) in Spain. Isolation of the causative bacterium Flexibacterpsychrophilus, Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 13(1): 30- 32.

Wakabayashi, H., (1993). Columnaris disease, in Inglis et al., Eds, Bacterial Diseases of Fish, Blackwell Scientific Publications 23-39, Oxford, UK. ISBN: 978-0-632-03497-0.

Wiklund, T., Kaas, K., Lönström, L., Dalsgaard, I., (1994). Isolation of Cytophagapsychrophila (Flexibacterpsychrophilus) from wild and farmed rainbow trout (Oncorhynchusmykiss) in Finland, Bulletin of the European Association of Fish Pathologists, 14(2): 44-46.

Woodland, J., (2004). Bacteriology. NWFHS laboratory procedures manual, 2nd edn. Chapter 5, pp. 44. Pinetop Fish Health Center, Arizona, available at: http://www.fws.gov/wildfishsurvey/manual/N
Select your language of interest to view the total content in your interested language

Viewing options

Post your comment

Share This Article

Flyer image
journal indexing image
 

Post your comment

captcha   Reload  Can't read the image? click here to refresh